Особенности топографии ганглиозных клеток сетчатки,связанные с экологией

Описание

На всех этапах эволюционного развития животного мира свет является одним из ведущих экологических факторов. Приспособленность организма к среде обитания отразилась в строении важнейшего сенсорного аппарата — глаза и сетчатки. Как показывают исследования последних десятилетий, экогенез позвоночных животных ярко проявляется в топографии ганглиозного слоя сетчатки.

Ганглиозный слой сетчатки позвоночных, являясь выходным растром этого экранного образования мозга, одновременно несет в себе черты организации воспринимающего (входного) сенсорного экрана. Например, в так называемых зонах наилучшего видения— area centralis и зрительной полосе — фоторецепторы и ганглиозные клетки расположены значительно плотнее, чем в других участках сетчатки. Отношение плотности фоторецепторов к плотности ганглиозных клеток на том же участке сетчатки может служить морфологическим показателем степени суммации нервных сигналов.

Место расположения fovea и area centralis определяется в процессе эволюции в соответствии с приспособлением вида к окружающей среде. Так, у животных с большой зоной бинокулярного видения (например, у большинства млекопитающих) iovea располагается в задневисочной части сетчатки, обеспечивая высокую остроту зрения в центре бинокулярного зрительного поля [Polyak, 1957]. В сетчатке глаз птиц, схватывающих пищу на лету, у которых зрительные оси двух глаз расположены по отношению друг к другу под углом в 45°, найдены две центральные ямки: одни используются монокулярно, а другие — одновременно при бинокулярном зрении [Rochon-Duvigneaud, 1943]. Две fovea (центральная и темпоральная) обнаружены у быстрой древесной ящерицы анолиса (Anolis carolinensis), поедающей насекомых, пауков и других подвижных беспозвоночных [Makaretz, Levine, 1980].

Особенности строения сетчатки в связи с условиями освещенности и образом жизни в разные периоды онтогенетического развития рыб показаны в работах Е. А, Бабуриной [1972]

Например, у личинки судака, обитающей в поверхностных водах и пользующейся в поисках пищи зрением вместо чисто колбочковой сетчатки в более позднем возрасте с переходом к добыванию пищи преимущественно у дна развивается палочко-колбочковая сетчатка и смещается область острого зрения.

По-видимому, развитие центральной ямки в сетчатке позвоночных определяется в значительной мере степенью освещенности среды обитания. Так, fovea отсутствует (или рудиментарна) в сетчатке ночной обезьяны Aotus trivirgatus [Webb, Kaas, 1976]. У ночной обезьяны так же, как и у кошки, в центральной зоне плотность ганглиозных клеток невелика— 10 000 клеток на 1 мм2 [Hughes, 1975а], в то время как в fovea дневных приматов (павианов и макак)—70 000—80 000 клеток на 1 мм2 [Van Buren, 1963; Whitteridg, 1965]. Животные, ведущие роющий образ жизни (бурозубки, кроты), не имеют в сетчатке ни центральной ямки, ни вообще области с повышенной плотностью клеток [Соколова, 1962].

Кроме абсолютной плотности ганглиозных клеток, особенности приспособления глаза к условиям освещенности среды выражаются в отношении плотности ганглиозных клеток к плотности фоторецепторов, характеризующей остроту зрения (обратное отношение характеризует степень суммации сигналов, как указывалось выше).

Например, у дневных рыб (щука, колюшка) каждые 4 фоторецептора связаны вместе с одной ганглиозной клеткой, у сумеречных рыб (налим) на каждую ганглиозную клетку приходятся сотни (до 260) рецепторных клеток [Протасов, 1968]. Такая морфологическая суммация увеличивает световую чувствительность при уменьшении остроты зрения [Vilter, 1950]. Острота зрения, зависящая от плотности и диаметра рецепторов в центральной ямке, коррелирует в некоторой степени с плотностью ганглиозных клеток в этой зоне. Так, у голубя, обладающего высокой остротой зрения, превосходящей других позвоночных и человека, пик плотности ганглиозных клеток в fovea — 31 500—42 000 на мм2 [Bingelli, Paule, 1969; Donovan, 1978]. В то же время у дневных приматов, как уже говорилось, приходится до 80 000 ганглиозных клеток на 1 мм2 [Whitteridge, 1965]; для сравнения: в центральной зоне у крысы — 5000— €500 клеток на мм2 [Schober, Gruschka, 1977]. По мнению Donovan [1978], центральная ямка голубя специализирована не для тонкой пространственной диффереицировки, а для чувствительности к движению и дирекциональной селективности при участии латерального взаимодействия в сетчатке.
[banner_centerrs] {banner_centerrs} [/banner_centerrs]

Анатомически fovea представляет собой ямкообразное углубление с выпуклыми загибающимися внутрь стенками, которые создают дополнительную рефракцию световых лучей, приходящих из оптически более плотных слоев, и, возможно, дополнительно увеличивают изображение [Гусельников, Логинов, 1976]. Хотя строение (особенно взаимосвязи элементов внутренних слоев сетчатки в этой зоне) fovea остается до сих пор во многом не ясным, есть попытки осмыслить структурно-функциональную значимость глубокой ямки [Makaretz, Levine, 1980; Rowe, Dreher, 1982].

У многих животных при отсутствии центральной ямки обнаружены участки с наибольшей плотностью фоторецепторов и ганглиозных клеток, расположенные в центре или височной области сетчатки, которые получили название area centralis. Границы ее точно определить нельзя, так как всегда существует постепенный переход к зонам с меньшей плотностью [Rodieck, 1973]. Центральное поле, расположенное в постоянном для каждого вида животного месте, в зависимости от взаимного расположения глаз ответственно за получение и переработку информации из центра бинокулярного зрительного поля [Polyak, 1957]. Форма центрального поля и окружающих его концентрических изолиний плотности ганглиозных клеток, как правило, овальная или эллипсоидная. Проведенный нами анализ работ ряда авторов, в которых представлены карты плотности ганглиозных клеток, показывает, что короткая ось такого эллипсоида расположена под характерным для каждого вида углом к горизонтальной оси глаза.

У кошки этот угол около 10° [Stone, 1965], у кролика — 50° [Provis, 1979], у белой крысы — 45° [Schober, Gruschka, 1977], у цыпленка—45° [Ehrlich, 1981], у черепахи — почти 90° [Peterson, Ulinski, 1982]. По-видимому, этот показатель связан со степенью латерализации глаз. Кроме того, форма изолиний плотности определяется присутствием в сетчатке других специализированных зон. У голубя, например, наряду с центральным полем функционирует центральная ямка [Bingelli, Pa'ule, 1969], у некоторых видов — зрительная полоса.

У древесной лягушки Hyla raniceps [Bousfield, Pessoa, 1980], у нескольких видов опоссумов [Ilokos, Oswaldo-Cruz, 1979; Rapaport, Wilson, Rowe, 1981], у древесного кенгуру [Hughes, 1975b], крыс [Schober, Gruschka, 1977] и белых мышей [Drager, Olsen, 1981] в сетчатке найдено лишь центральное поле. Максимальная плотность ганглиозных клеток в середине центрального поля у перечисленных животных может отличаться почти на порядок. У древесной иеотропической лягушки, например,— до 25 000 клеток на мм2, у крыс — до 5000—6000, у белой мыши — до 8700, в то время как у опоссумов — 2700—2900 клеток на мм2. Можно полагать, что различия в плотности ганглиозных клеток центрального поля соответствуют различиям в остроте зрения этих животных и характеризуют степень их подвижности и приспособленности к освещенности среды обитания. Опоссумы — сумеречные и ночные животные, мыши и крысы имеют полифазиый тип активности и круглосуточный образ жизни, однако в основном при низких освещенностях; древесные лягушки — довольно подвижные животные, питающиеся насекомыми и совершающие сложные передвижения и миграции.

Особой специализированной зоной в сетчатке ряда позвоночных животных является зрительная полоса, горизонтальной лентой простирающаяся вдоль назотемпоральной оси глаза. У некоторых животных найдены и зрительная полоса, и центральное поле, например у кошки [Stone, 1978; Hughes, 1981] и кролика [Provis, 1979]. Копытные (свинья, овца, бык и лошадь), а также хищные (собака) имеют в зрительной полосе область сгущения ганглиозных клеток, чаще всего в височной части [Hebei,1976]. У овцы наблюдались два участка повышения плотности ганглиозных клеток — в носовой и височной ветвях зрительной полосы. У некоторых австралийских сумчатых (кистехвостого опоссума, падемелона воллаби, таммара, тасманийского дьявола) описаны и зрительная полоса и отчетливо выраженное центральное поле [Tancred, 1981]. Сетчатка бурого бандикута содержит обе специализированные структуры, но менее развитые, чем у других видов.

Лягушки рода Rana, черепаха [Peterson, Ulinski, 1982], красный кенгуру [Hughes, 1975b], ехидна [Stone, 1983] имеют в сетчатке лишь зрительную полосу. Диализ работ показывает, что в сетчатке животных, у которых найдена зрительная полоса, уменьшение плотности ганглиозных клеток к периферии сетчатки более резко выражено, чем у животных, имеющих лишь центральное поле. В первом случае плотность клеток на периферии в среднем меньше в 8—20 раз, во втором — в 4—6 раз, т. е. полоса выступает более контрастно рядом с другими зонами сетчатки. Внутри зрительной полосы, правда, можно наблюдать некоторое плавное убывание плотности ганглиозных клеток к периферии, однако полоса четко видна на картах изоплотности сетчатки млекопитающих [Hebei, 1976, Tancred, 1981 ] и менее четко у травяной и озерной лягушек (собственные наблюдения). Ширина зрительной полосы в среднем составляет 6—7-ю часть диаметра сетчатки. Зрительная полоса у некоторых животных локализована ниже оптического диска, например у кролика [Yonemura, Masuda, 1970; Provis, 1979], у большинства видов — выше его или рядом.

Есть мнение, что присутствие в сетчатке позвоночных зрительной полосы с более плотным расположением ганглиозных клеток позволяет животному сканировать горизонт [Rowe, Stone, 1980]. Hughes [1977] считает, что зрительная полоса присуща всем ночным наземным видам животных, у которых поле зрения не полностью скрыто растительностью. Действительно, у мелких наземных млекопитающих, обитающих в зарослях травы и в лесу, таких, как мыши, ежи, зрительная полоса развита слабо. У животных открытых пространств, в ориентации которых горизонт может играть важную роль, зрительная полоса хорошо развита — у озерной и травяной лягушек [Калинина, Жуков, Прахова, 1985], наземного красного кенгуру [Hughes, 1975b], кролика [Provis, 1979], кошки [Stone, 1978], у копытных [Hebei, 1976], собак [Osmotherly, 1979] и др. Однако существуют примеры, не подкрепляющие это предположение [Tancred, 1981 ].

В настоящее время зрительная полоса и центральная зона квалифицируются как качественно различные зоны сетчатки как с морфологических, так и с физиологических позиций [Rowe, Stone, 1976; Stone, 1978; и др.]. Установлено, что эти две специализированные зоны сетчатки состоят из различных типов нервных клеток. Так, в зрительной полосе сетчатки кошки содержатся мелкие W-клетки [Rowe, Stone, 1976], центральное поле составлено главным образом из Х-ганглиозпых клеток средних размеров [Fukuda, Stone, 1974], хотя эти клетки здесь несколько уменьшены в своих размерах. С помощью методики ретроградного транспорта пероксидазы хрена было определено, что мелкие W-клетки сетчатки кошки посылают свои аксоны в большинстве случаев в передние бугры четверохолмия, а клетки средних размеров (X) имеют проекции в передний мозг [Stone, Keens, 1980].

Сравнение плотности ганглиозных клеток и состава их в височной и носовой зонах сетчатки у кошки [Rowe, 1978; Stone et al., 1980], американского опоссума [Rapaport, WTilson, Rowe 1981 ], серой лисицы [Rapaport, Sesma, Rowe, 1979] и некоторых сумчатых [Tancred et al., 1977] показало более высокое содержание клеток средних размеров в височной части, чем в носовой и более высокий процент мелких клеток в носовой по сравнению с височной частью сетчатки. Авторы приходят к заключению, что такое различие в распределении по размерам присуще сетчатке всех млекопитающих и не связано с распределением ганглиозных клеток в специализированных зонах. Техникой дегенерации и пероксидазы хрена показано у кролика, что ганглиозные клетки, проецирующиеся в мозг контрлатерально, представлены по всей сетчатке, в то время как ипсилатеральные ганглиозные клетки расположены в полосе 3—3,5 мм, смежной с височной границей сетчатки [Provis, Watson, 1981].

Следовательно, в этой височной зоне ипси- и контрлатерально проецирующиеся ганглиозные клетки перемешаны, а в назальных участках все клетки сетчатки имеют контрлатеральные проекции. Авторы считают, что такая специализация может играть особую роль в бинокулярном зрении. Исследование проекций ганглиозных клеток у американского опоссума также с помощью пероксидазы хрена обнаружило аналогичную зависимость контра- и ипсилатерално-проецирующихся ганглиозных клеток от их места в сетчатке [Rapaport, Wilson, 1983]. В этой работе детально исследовано представительство четырех размерных групп ганглиозных клеток сетчатки в буграх четверохолмия и наружном коленчатом теле. Таким образом, исследования последних лет показывают, что различия в топографии ганглиозных клеток носовых секторов сетчатки и темпоральных связаны с выполнением различных функций зрения.

Не меньший интерес представляют дорсовентральные различия в топографии: плотности и составе ганглиозных клеток сетчатки у ряда позвоночных животных. Например, в сетчатке суслика отсутствуют специализированные зоны плотности ганглиозных клеток, однако нижняя половина этой сетчатки содержит большее число колбочек, биполяров и ганглиозных клеток (низкая степень суммации), что указывает на более высокую остроту зрения в вентральной части сетчатки [Vaidya, 1964]. Автор этой работы указывает, что такое строение сетчатки имеет адаптивное значение: соответствует биологической необходимости отчетливо видеть дневных хищных птиц, часто нападающих па сусликов. В вентральной части сетчатки кроликов также обнаружена более плотная упаковка ганглиозных клеток в сравнении с дорсальной [Yonemura, Masuda, 1970; Choudhury, 1981]. Плотность ганглиозных клеток выше в вентральных зонах сетчатки у серебристого карася [Kock, Reuter, 1978], у североамериканского опоссума [Rapaport, Wilson, Rowe, 1981], у некоторых австралийских сумчатых [Tancred, 1981] и других животных.

Нами проведен сравнительный анализ топографии двух морфологических популяций ганглиозных клеток в сетчатке у травяной и озерной лягушек [Калинина, Жуков, Прахова, 1985]. Установлено, что плотность нейронов ганглиозного слоя в зрительной полосе у травяной лягушки несколько выше (10 000 клеток на 1 мм2), чем у озерной (8100 клеток на 1 мм2). В некоторых участках зрительной полосы у амфибий обоих видов плотность может достигать 13 000 клеток/мм2. В целом плотность распределения ганглиозных клеток выше у травяной лягушки, особенно в центральной и средней зонах сетчатки, вне зрительной полосы.

Сравнение плотности распределения ганглиозных клеток в височной и носовой половинах сетчаток у обоих видов лягушек отличий не обнаруживает. В то же время сравнение верхних и нижних (дорсальных и вентральных) половин сетчаток выявляет существенные различия. Плотность ганглиозных клеток верхних половин у обоих видов на 26% выше, чем нижних, а без учета периферической зоны градиент плотности составляет 40%. У травяной лягушки наибольшая плотность клеток установлена в верхнем височном квадранте. У озерной лягушки разница между верхними квадрантами незначительна, но участок наибольшей плотности ганглиозных клеток также расположен в височном квадранте (в центральной зоне).

В ганглиозном слое суммарная плотность ганглиозных клеток определяется в основном мелкими нейронами, составляющими в среднем, например у озерной лягушки, 95—96% всех нейронов [Kalinina, 1976]. Крупные ганглиозные клетки составляют всего 2—3% от их общего числа. В отличие от мелких ганглиозных клеток наибольшая плотность крупных нейронов найдена не в центральной, а в средней зоне. В этой зоне клетки лежат плотнее, чем в центральной в среднем в 2,6 раза у озерной лягушки ив 1,9 раза у травяной. Эта особенность наиболее выражена в верхневисочных квадрантах: у озерной почти в 7 раз, у травяной лягушки — в 3 раза. На периферии крупные ганглиозные клетки, как и мелкие, лежат менее плотно, чем в средней зоне. В противоположность суммарной плотности клеток крупных нейронов больше в нижних половинах сетчатки, чем в верхних: у озерной лягушки в среднем на 57%, у травяной — на 116%. Плотность крупных нейронов выше и в носовых квадрантах по сравнению с височными. Наивысшей плотностью отличается нижний носовой квадрант у лягушек обоих видов, меньше всего крупных клеток содержится в противоположном ему верхневисочном квадранте.

Полученные характеристики распределения ганглиозных клеток у двух видов лягушек мы попытались связать с экологией и поведением этих животных. Травяная и озерная лягушка — обитатели в основном открытых стаций. Брачный период и кормежка у них связаны с водоемами или открытыми лугами, полянами. В таких условиях обитания горизонтальная линия раздела воды и берега, кромки леса являются главными зрительными ориентирами, которых нет, например, в окружении древесных лягушек. По-видимому, эти черты экологии определили
развитие у лягушек зрительной полосы. С условиями обитания видов, вероятно, может быть связан такой признак структуры,, как показатель общей плотности ганглиозных клеток. В самом деле, у озерной лягушки, тесно связанной с водой, этот показатель близок к таковому серебристого карася: максимальное значение 7500 клеток и минимальное — 4700 клеток/мм2 [Коек, Reuter, 1978]. У травяной лягушки, менее связанной с водой, чем озерная, плотность клеток в целом несколько выше.

Напомним, что суммарная плотность характеризует главным образом распределение многочисленных мелких нейронов, поэтому обнаруженный градиент плотности между вентральной и дорсальной половинами сетчатки обусловлен мелкими ганглиозными клетками. Есть основание считать эту асимметрию в строении сетчатки связанной с формированием охотничьего поведения. Во-первых, большая плотность ганглиозных клеток в дорсальной части сетчатки может обеспечивать более надежный контроль нижнего поля зрения, в особенности его передней части, поскольку максимальной плотностью отличаются участки височного квадранта. У рыб, ориентирующихся в поисках корма вверх на поверхность воды, плотность ганглиозных клеток выше, наоборот, в нижней части сетчатки, чем в верхней [Kock, Reuter, 1978].

У древесной лягушки дорсовентрального градиента плотности нет [Bousfield, Pessoa, 1980]. Во-вторых, замечено, что пищевое поведение земноводных изменяется в зависимости от локализации в поле зрения пищевого объекта. Так, пищевое поведение значительно активизируется, если объект, двигавшийся в воздухе, опускается на землю или поверхность воды (лягушка, тритон, жаба) [Ewert, Rehn, 1969; Мантейфель, 1977; Марголис, Мантейфель, 1978], реакции вызываются легче, если стимул находится в нижней части поля зрения амфибий [Ewertr Rehn, 1969]. В-третьих, мелкие нейроны сетчатки лягушки идентифицируются с ганглиозными клетками, имеющими сравнительно небольшие рецептивные поля (классы 1 и 2), [Grusser, Grusser-Cornehls, 1976; Мантейфель, 1977; и др.]. Известно, что нейроны именно этих классов ответственны за пищевые реакции,, участвуют в их запуске [Пигарев, Зеикин, 1970; Бастаков, 1977].

Выраженная асимметрия в плотности распределения крупных ганглиозных клеток относительно вертикальной и горизонтальной осей сетчатки также может быть адаптивным признаком. Крупные клетки имеют миелинизированные аксоны, большие дендритные поля. Положительная корреляция между размерами сомы, дендритных ветвлений и диаметром аксона дает основание идентифицировать крупные ганглиозные клетки с быстропроводящими клетками сетчатки, имеющими большие рецептивные поля (классы 3 и 4), [Kalinina, 1974; Мантейфель, Школьник-Яррос, 1980]. В зрительно направляемом поведении формирование избегательных реакций происходит с участием ганглиозных клеток классов 3 и 4 [Бастаков, 1977].

Для нас представляет интерес тот факт, что реакция бегства вызывается с большим успехом угрожающими стимулами, приближающимися сзади и сверху и оставляющими прямой путь к уходу от опасности, что легко связать с экологией земноводных [Мантейфель, 1977]. По-видимому, не случайно у исследованных нами лягушек крупные ганглиозные клетки более плотно распределены в вентральной половине сетчатки и преимущественно в ее носовом квадранте, что обеспечивает контроль этих «опасных» зон поля зрения. В верхпевисочпом квадранте крупных клеток меньше всего, так как в эту область проецируются объекты, находящиеся в нижней и передней части бинокулярного поля зрения, где чаще можно ожидать появление жертвы, чем врага.

----

Статья из книги: Нейроны сетчатки | Е.Г. Школьник-Яррос, А.В. Калинина